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Desenvolvimento folicular e dinâmica ovariana na espécie bovina: Revisão de literatura

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CONTEÚDO

ARTIGO DE REVISÃO

ANDREGHETTI, Letícia Obo [1], SPADA, Cecilia Aparecida [2], BARROS, Bruno Argenton de [3], GONÇALVES, Gustavo Romero [4], ARAÚJO, Katuane Regina dos Santos Gabiato de [5], TOMAZ, Carlos Eduardo Bordini [6], BONATO, Denis Vinicius [7], BONATO, Francieli Gesleine Capote [8]

ANDREGHETTI, Letícia Obo et al. Desenvolvimento folicular e dinâmica ovariana na espécie bovina: Revisão de literatura. Revista Científica Multidisciplinar Núcleo do Conhecimento. Ano. 10, Ed. 11, Vol. 02, pp. 05-22. Novembro de 2025. ISSN:2448-0959. Link de acesso: https://www.nucleodoconhecimento.com.br/veterinaria/desenvolvimento-folicular, DOI: 10.32749/nucleodoconhecimento.com.br/veterinaria/desenvolvimento-folicular

RESUMO

O Brasil conquistou a posição de líder mundial em exportação de carne bovina no ano de 2023, esta marca foi possível através da intensificação da produção com o uso de biotécnicas reprodutivas, como a produção in vitro e in vivo de embriões, e a Inseminação Artificial em Tempo Fixo (IATF). Essas técnicas exigem alto conhecimento da fisiologia reprodutiva. Nesse contexto, o objetivo desta revisão é descrever o crescimento folicular e a dinâmica ovariana de bovinos. Para isso, foi realizado um levantamento bibliográfico na plataforma Periódicos CAPES, utilizando palavras-chaves relacionadas à fisiologia reprodutiva de bovinos, como foliculogênese, oogênese, hormônios reprodutivos e ciclo estral. Foram selecionados aproximadamente 45 artigos publicados entre 1968 a 2024, priorizando os publicados em periódicos internacionais importantes da área e com fator de impacto. Os dados obtidos foram apresentados de forma interpretativa e descritiva, discutidos mediante a literatura científica pertinente à temática em questão. A fisiologia do crescimento folicular é complexa, envolve a divisão meiótica e o controle neuroendócrino através dos hormônios gonadotróficos, oriundos da glândula hipófise, o Hormônio Folículo Estimulante (FSH) e o Hormônio Luteinizante (LH). Esses hormônios atuam na sincronização do ciclo estral, o qual possui duração média de 21 dias em bovinos e é dividido em duas fases: a fase folicular (proestro e estro) e fase lútea (metaestro e diestro). Durante cada ciclo, ocorrem duas a três ondas de crescimento folicular, as quais são caracterizadas por estágios progressivos de desenvolvimento que vão desde um folículo primordial até a ovulação ou atresia de um folículo antral. Após a ovulação, ocorre um processo tido como luteinização, no qual as células remanescentes da teca interna tornam-se células luteínicas, formando assim o corpo lúteo, o qual é responsável pela produção de progesterona, hormônio essencial para a manutenção de uma possível gestação. Caso não haja reconhecimento da gestação, ocorre a liberação de prostaglandina F2 alfa pelo endométrio causando a lise do corpo lúteo, fenômeno conhecido como luteólise. O uso de biotécnicas reprodutivas é fundamental para o sucesso da pecuária moderna, sendo que entender a fisiologia reprodutiva do animal é pré-requisito para o sucesso da implementação das técnicas disponíveis na atualidade.

Palavras-chaves: Fisiologia reprodutiva, Dinâmica ovariana, Foliculogênese, Bovinos, Biotécnicas reprodutivas.

1. INTRODUÇÃO

A produção de bovinos no Brasil vem crescendo consideravelmente, sendo que, no ano de 2023, o Brasil alcançou o 1º lugar no ranking mundial de exportação de carne bovina (USDA, 2024). Esse crescimento da produção e exportação bovina no Brasil foi possível através do conjunto de melhorias na sanidade do rebanho, na nutrição dos animais e no melhoramento genético (Melo et al., 2016).

Neste contexto, o emprego de biotécnicas de reprodução vem contribuindo com o melhoramento genético do rebanho brasileiro, possibilitando a produção de animais com melhor rendimento de carcaça, menor tempo de abate, melhor qualidade de carne, entre outras características. Das biotécnicas de reprodução, as mais empregadas são a produção in vivo e in vitro de embriões e a Inseminação Artificial em Tempo Fixo (IATF) (Baruselli et al., 2019).

Na produção in vitro de embriões os oócitos são obtidos através da aspiração folicular guiada por ultrassom (Ovum Pick Up – OPU), em que o objetivo é aspirar o maior número de folículos antrais presentes no ovário (Ferré et al., 2020). Sendo mais pertinente a obtenção de oócitos oriundos de folículos jovens, não sendo interessante para a biotécnica o uso do oócito presente no folículo dominante, que muitas vezes já passou pelo processo de divergência e a meiose do oócito já foi retomada, estando esse oócito maduro demais para a produção in vitro de embriões (Mello et al., 2016).

Para a produção in vivo de embriões e para IATF, é empregado o controle farmacológico do ciclo estral, tanto para a ocorrência de múltiplas ovulações para obtenção de embriões ou para a sincronização da ovulação para que as vacas possam ser inseminadas de maneira conjunta (Cedeño et al., 2020; Seneda et al., 2022). Nesse sentido, para o médico veterinário que atua com biotécnicas de reprodução bovina é imprescindível o conhecimento do desenvolvimento folicular e da dinâmica ovariana que ocorre durante o ciclo estral (Sartori et al., 2023). Assim, o objetivo do presente trabalho é revisar os aspectos relacionados com o desenvolvimento folicular e dinâmica ovariana na espécie bovina.

2. DESENVOLVIMENTO DO OÓCITO

Na maioria das espécies animais, o gameta feminino é considerado um elemento fundamental à vida, pois constitui o elo celular feminino entre as presentes e futuras gerações. De forma que, as características desta célula, como a origem, diferenciação e funções são de extrema relevância para a biologia do desenvolvimento. O gameta feminino é denominado oócito, este tipo celular é basicamente formado por meio de dois processos: a oogênese e a foliculogênese (Schuetz, 1985; Dalbies-Tran et al., 2020).

A oogênese é um processo complexo que envolve o surgimento, crescimento e maturação de uma célula, o oócito, única em sua capacidade de propagar outra geração de organismo. Este processo conduz à ovulação de oócitos competentes no desenvolvimento (Guglielmo; Albertini, 2013). Durante a oogênese, o oócito adquire competência meiótica através da expressão gênica, de forma que a competência do oócito é então regulada por um conjunto de fatores de transcrição bem coordenados (Jagarlamudi; Rajkovic, 2012).

Além disso, nos mamíferos, o desenvolvimento folicular ovariano é regulado por um controle neuroendócrino que envolve múltiplos sinais regulatórios. Esses sinais incluem a liberação de gonadotrofinas, como o Hormônio Folículo Estimulante (FSH) e o Hormônio Luteinizante (LH), secretados pela hipófise anterior mediante ao estímulo causado pelo Hormônio Liberador de Gonadotrofina (GnRH). As gonadotrofinas atuam em conjunto com os reguladores intra-ovarianos para promover a ativação folicular primordial, crescimento, proliferação, sobrevivência e diferenciação celular (Celestino et al., 2012).

2.1 CONTROLE NEUROENDÓCRINO DAS FUNÇÕES GONADAIS

A hipófise é uma glândula pequena localizada na base do encéfalo, que tem por função a secreção de importantes hormônios reprodutivos, os chamados hormônios gonadotróficos, tais como: o Hormônio Folículo Estimulante (FSH) e o Hormônio Luteinizante (LH). Estes hormônios, por sua vez, controlam a função das gônadas, os ovários e os testículos, bem como suas atividades hormonais e reprodutivas (Nett et al., 2002).

A função gonadal em bovinos é evidentemente dependente da secreção pulsátil de gonadotrofinas da hipófise (Vizcarra et al., 1997). O hipotálamo, que se liga a hipófise pelo pedúnculo hipofisário, tem por função controlar a secreção de gonadotrofinas pela secreção pulsátil de GnRH na circulação portal da hipófise (Knobil, 1990). Isso é facilitado pela presença de neurônios especiais do hipotálamo, que produzem e secretam o GnRH que controla a secreção dos hormônios gonadotróficos, FSH e LH, da hipófise anterior (Hallf et al., 1988). A liberação de pulsos de LH mostra-se totalmente dependente do GnRH pulsátil, enquanto a liberação de FSH está associada apenas a uma pequena proporção dos pulsos de GnRH (Acosta; Miyamoto, 2004; Pawson; Mcneilly, 2005).

Especificamente em fêmeas, os hormônios gonadotróficos atuam de forma diferente, o FSH estimula o desenvolvimento de folículos ovarianos, enquanto o LH origina a ovulação e a formação do corpo lúteo, além de promover, consequentemente, a produção de estrogênio e progesterona no ovário (Clément, 2016). Além disso, a frequência e amplitude de pulsos de GnRH também varia durante os diferentes estágios reprodutivos e de acordo com a condição metabólica do animal (Hallf et al., 1988; Knobil, 1990).

2.2 DESENVOLVIMENTO FOLICULAR NO CICLO ESTRAL

O ciclo estral, definido como o intervalo entre duas ovulações, dura em média 21 dias na espécie bovina, podendo variar de 17 a 24 dias. Esse ciclo é composto por duas fases principais: a fase folicular (ou estrogênica) e a fase lútea (ou progesterônica) (Toledo-Alvarado et al., 2018). A fase folicular subdivide-se em duas outras fases, o proestro e o estro, enquanto a fase lútea é subdivida em metaestro e diestro (Bonato et al., 2022).

O proestro é quando a fêmea já possui dominância folicular e os níveis séricos de estrógeno começam a subir. Durante esse período, a fêmea começa apresentar mudanças comportamentais, como reduzir brandamente o consumo de alimentos, se movimenta mais e vocaliza com maior frequência (Cunha et al., 2021).

Em seguida, a fêmea entra em estro, popularmente chamado de cio, uma fase caracterizada pela receptividade sexual. Esta fase dura em média 12 horas, podendo ter uma pequena variação dependendo da raça (De Rensis et al., 2024). Fisiologicamente, ocorre o aumento da liberação de estradiol, resultando em maior rigidez uterina, dilatação da cérvix e produção de muco vaginal (Rathbone et al., 2001). As alterações comportamentais são semelhantes às observadas no proestro, porém de forma mais acentuadas. O comportamento mais característico do estro é quando a fêmea permite ser montada por machos ou outras fêmeas (Reith, 2018).

O metaestro possui duração de aproximadamente 3 a 4 dias e é caracterizado pela ocorrência da ovulação e formação do corpo lúteo (Trevisol et al., 2013). No início do metaestro, a fêmea já não possui mais receptividade sexual e a ovulação ocorre entre 12 a 16 horas após o término do estro, quando há a ruptura do folículo, levando a consequente formação do corpo lúteo, responsável pela produção da progesterona, hormônio crucial para a manutenção da gestação (Reece, 2017).

O diestro, outra fase do ciclo estral, é a fase de inatividade sexual da fêmea, tem duração média de 12 dias (Trevisol et al., 2013). Nesta fase o corpo lúteo formado no metaestro está ativo produzindo progesterona para manter uma possível gestação. Caso não haja gestação ao final desta fase ocorre regressão do corpo lúteo e tem se início a um novo ciclo estral, voltando para a fase do proestro (Rathbone et al., 2001).

No decorrer do ciclo, ocorrem duas (mais comum em fêmeas Bos taurus) ou três (mais comum em fêmeas Bos taurus indicus) ondas de crescimento de folículos ovarianos. Cada onda consiste na emergência de uma quantidade de folículos, na seleção de um folículo dominante e atresia ou ovulação do folículo dominante, ou nesse caso, também chamado de folículo pré-ovulatório (Forde et al., 2011; Fortune, 1994). Além disso, o crescimento folicular é marcado por estágios progressivos que vão do desenvolvimento de um folículo primordial até a ovulação ou atresia de um folículo antral (Choudary; Gier; Marion, 1968).

2.2.1 FOLÍCULO PRIMORDIAL

A formação de folículos ocorre durante a vida fetal, assim antes que o crescimento folicular tenha início, a fêmea já apresenta folículos que neste estágio são denominados folículos primordiais. O folículo primordial consiste em um oócito circundado por uma camada de células achatadas da granulosa (Yang; Fortune, 2006). Acredita-se que esta camada de células da granulosa tenha função nutricional, além de secretar inibidores da maturação do oócito que permitem mantê-lo no estágio de prófase I da meiose. No entanto, alguns fatores produzidos pelo próprio folículo primordial podem induzir a quebra da quiescência e ativar o desenvolvimento folicular (Acosta; Miyamoto, 2004; Nilsson; Skinner, 2001).

2.2.2 FOLÍCULO PRIMÁRIO

A transição do estágio de folículo primordial para folículo primário é um processo gradual e pode ser longo, pois depende da interação de diversos fatores hormonais e locais (Fortune, 2003). Os folículos primários podem ser definidos como um oócito envolvido por uma única camada de células da granulosa que adquirem formato cuboide, sinalizando o início do crescimento folicular (Yang; Fortune, 2006). Além disso, ocorre a formação da zona pelúcida, uma camada que recobre o oócito e desempenha um papel importante na proteção e comunicação entre o oócito e as células da granulosa (Campbell, Scaramuzzi, 1995).

2.2.3 FOLÍCULO SECUNDÁRIO

O folículo secundário é definido como um oócito cercado de duas ou mais camadas de células cuboides da granulosa, com ausência de antro folicular (Fortune, 2003; Yang; Fortune, 2006). Sobre o desenvolvimento folicular sabe-se que, ainda durante a fase pré-ovulatória, o evento da secreção dos hormônios gonadotróficos pela hipófise anterior, principalmente de FSH determina o crescimento acelerado de alguns folículos secundários (Sirard, 2016). Além disso, a fase de crescimento folicular inclui um período de transcrição do oócito, essa transcrição é portanto, ativada no folículo secundário e trata-se de um processo essencial para aquisição da competência meiótica e de desenvolvimento do oócito (Hyttel et al., 1997).

2.2.4 FOLÍCULO ANTRAL

Durante a fase inicial de crescimento folicular, após a formação do folículo secundário, ocorre o aumento rápido no número de células e consequentemente o aumento de camadas da granulosa, desencadeado pela secreção do FSH (Clément, 2016). Além da camada de células da granulosa, outro agrupamento celular denominado “teca”, constituído por células fusiformes derivadas de células do interstício ovariano, tem origem nesse estágio (Monniaux, 2016). A camada interna da teca tem por função secretar mais hormônios sexuais esteroides, o estrogênio e a progesterona. Enquanto a camada externa da teca, constituída de tecido conjuntivo torna-se a cápsula do folículo em desenvolvimento (Miura, 2019). Após essa fase inicial, as células da granulosa iniciam a secreção de um líquido folicular com uma alta concentração de estrogênio, que culmina no aparecimento de um antro dentro das camadas de células da granulosa, dando origem ao folículo antral (Jiang et al., 2003; Rodgers; Irving-Rodgers, 2010).

Dessa forma, o desenvolvimento de folículos antrais, especialmente em bovinos, depende da presença de FSH, entretanto folículos antrais grandes podem alterar sua dependência gonadotrófica de FSH para LH (Sirard, 2016). Além disso, em bovinos, existe também uma hierarquia na população de folículos antrais com um número muito superior de folículos responsivos à gonadotrofina, alguns poucos folículos dependentes de gonadotrofina e apenas um folículo ovulatório (Campbell; Scaramuzzi; Webb, 1995). Assim, pode-se dizer que o crescimento de folículos antrais em bovinos é composto por duas fases distintas, uma de crescimento lento onde ocorre a formação do antro, nessa primeira etapa o folículo atinge cerca de 3 mm de diâmetro, enquanto na segunda etapa ou fase rápida, ocorre crescimento de coorte, seleção de folículo e crescimento do folículo dominante (Mihm; Bleach, 2003).

2.2.5 FOLÍCULO DOMINANTE

Um dos folículos começa a crescer mais que os outros, dando origem a um folículo dominante. Este estágio é dependente de gonadotrofina, de forma que as vias de sinalização de LH e FSH executam uma função essencial na diferenciação, seleção e sobrevivência dos folículos (Palermo, 2007). Nesta etapa ocorre liberação aumentada de LH e reduzida de FSH (Baird; Mcneilly, 1981), essa diferença na secreção pode ser resultante do armazenamento de LH e FSH em diferentes grânulos secretores dentro da mesma célula (Mcneilly et al., 2003). Por outro lado, no decorrer do ciclo, essa situação se altera, os níveis de FSH aumentam, enquanto do LH diminuem (Pawson; Mcneilly, 2005).

A seleção folicular durante o desenvolvimento do folículo dominante sofre influência da concentração de FSH plasmático, pois o aumento do FSH plasmático durante a transição lúteo-folicular é condição crítica para o crescimento do folículo mais sensível ao FSH (Miura, 2019). Porém, quando a secreção folicular de estradiol é induzida por gonadotrofina, ocorre a inibição da secreção hipofisária de FSH, consequentemente reduzindo a concentração de FSH nos folículos em desenvolvimento e interrompendo o desenvolvimento do folículo menos sensível ao FSH (Palermo, 2007).

Esta inibição da secreção hipofisária de FSH é decorrente da ação de um hormônio denominado inibina, que é um hormônio proteico produzido pelo folículo ovariano e que tem por objetivo garantir o número espécie/específico de ovulações, ou seja, quando emerge a onda folicular, o número de folículos secundários que responderam a gonadotrofina FSH é maior do que a quantidade que será ovulada e desta forma, a inibina consegue garantir que os folículos chamados de subordinados tenham seu crescimento limitado e não ovulem. No caso dos bovinos, por ser uma espécie monovulatória, mesmo tendo uma variação grande na quantidade de folículos que emergem na onda folicular, podendo ser de 5 até mais de 50 folículos em cada onda, apenas um dos folículos que emergiram irá ovular e isso é garantido pela ação da inibina (Morotti et al., 2018; Bonato et al., 2022).

Especialmente em bovinos, o aumento na produção de estrogênio a partir dos folículos recrutados durante a fase folicular parece ter relação com à elevação da expressão de RNA mensageiro que, por sua vez, codifica enzimas esteroidogênicas apropriadas, além de aumentar a expressão de receptores de gonadotrofinas (receptores de LH e FSH), e de fatores reguladores locais, como os fatores de crescimento semelhantes à insulina (IGF), que desempenham papéis importantes para a proliferação e diferenciação celular dos folículos (Fortune, 1994; Webb et al., 2003).

O único folículo, que é recrutado para dominância, continua a crescer, atinge o desenvolvimento durante a pré-ovulação e é então denominado de folículo maduro (Fortune, 1994). Antes da ovulação, a parede externa do folículo se expande rapidamente, formando uma estrutura denominada estigma. Em seguida, a teca externa libera enzimas digestivas que enfraquecem a parede capsular do folículo, facilitando sua expansão e promovendo a destruição do estigma (Miura, 2019). O estigma é o local onde ocorre a ruptura para liberação de um líquido folicular viscoso, juntamente com o oócito circundado por células denominadas coroa radiada. Ao mesmo tempo, ocorre a formação de novos vasos sanguíneos e secreção de prostaglandina, que causam vasodilatação folicular. Devido à intensificação da vascularização nessa etapa, conhecer a mudança do perfil do fluxo sanguíneo local nos folículos é essencial para compreensão da fisiologia ovariana do ciclo estral. Para esta finalidade, estudos utilizando a ultrassonografia em modo Doppler são utilizados para caracterizar as alterações relacionadas ao fluxo sanguíneo da parede folicular durante os diferentes estágios do ciclo estral em vacas (Acosta; Miyamoto, 2004).

Todos esses fatores unidos culminam na liberação do oócito ou ovulação. Assim, a ovulação é um estágio dependente de LH, embora o FSH e o LH atuem sinergicamente causando a dilatação do folículo durante os últimos dias antes da ovulação. O LH possui também efeito sobre as células da granulosa e da teca (Acosta; Miyamoto, 2004).

2.2.6 FOLÍCULO ATRÉSICO

Os folículos que não se desenvolvem ou involuem, sofrem atresia, sendo então denominados folículos atrésicos. Esse fenômeno de atresia torna-se mais intenso conforme os folículos se aproximam do tamanho em que poderiam ser recrutados para uma provável ovulação (Fortune, 1994). Em espécies monovulatórias como os bovinos, acredita-se que a relação entre fatores extra-ovarianos e intra-foliculares são determinantes para o desenvolvimento do folículo ovulatório ou para a atresia do mesmo (Webb et al., 2003).

2.2.7 CORPO LÚTEO

Após a ovulação, as células remanescentes da teca interna diferenciam-se em células luteínicas, de maior diâmetro, com a presença de inclusões lipídicas e vascularização bem desenvolvida, evidenciada principalmente por ultrassonografia em modo Doppler. Essa massa de células é denominada corpo lúteo, e o processo de formação é tido como luteinização. Além disso, essa estrutura é considerada glandular transitória, pelas suas características estruturais, como a ampla presença de organelas celulares secretoras, indicativas de células endócrinas (Fields; Fields, 1996; Salles; Araújo, 2010).

As células luteínicas esteroidogênicas possuem uma grande quantidade de retículo endoplasmático liso e mitocôndrias esféricas compactadas, que acredita-se ter relação com a produção de progesterona. Por meio dessa importante característica, o corpo lúteo pode executar sua principal função, a produção e secreção de progesterona, que, por sua vez, bloqueia a liberação hipofisária de gonadotrofinas e prepara o útero para uma possível gestação e manutenção da gestação (Fields; Fields, 1996; Dias et al., 2021).

2.2.8 LUTEÓLISE

A luteólise é o processo de regressão do corpo lúteo, evento importante na espécie bovina para os animais que não estão gestantes ou que estão próximos do parto. Como o corpo lúteo produz a progesterona, para que a fêmea não gestante consiga entrar em um novo ciclo estral, é necessário que esse corpo lúteo inicie o processo de regressão para que os níveis de progesterona baixem (Rathbone et al., 2001). Tendo em vista que, a progesterona inibe os picos de LH e no diestro, mesmo tendo um folículo dominante, por efeito de retroalimentação negativa da progesterona, esse folículo e os subordinados entram em atresia (Hafez; Hafez, 2004).

A regressão do corpo lúteo é desencadeada pela ação da prostaglandina F2 alfa, que é liberada pelo endométrio nos casos de ausência de gestação. A prostaglandina alcança a circulação uterina e, em seguida, chega na circulação ovariana, onde desencadeia vasoconstrição, diminuindo consequentemente o aporte sanguíneo do corpo lúteo, culminando com sua regressão (Trevisol et al., 2013).

3. CONCLUSÃO

O uso de biotécnicas reprodutivas é fundamental para o sucesso da pecuária moderna. Contudo, para obter bons resultados na implantação de biotécnicas reprodutivas, o médico veterinário deve compreender a fisiologia ovariana da espécie bovina, principalmente ao empregar biotécnicas como a produção in vitro embriões, em que o resultado depende do momento da obtenção do gameta, evitando oocitos maduros, que já concluíram a meiose I. No caso da produção in vivo de embriões e da IATF, além da compreensão do desenvolvimento oocitário, o médico veterinário deve entender como é o desenvolvimento folicular e como é a dinâmica ovariana, possibilitando o emprego de fármacos para que a fêmea tenha uma ou mais ovulação de forma sincronizada.

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INFORMAÇÕES SOBRE OS AUTORES

[1] Graduada em Medicina Veterinária, na Universidade Federal do Paraná. ORCID: https://orcid.org/0009-0008-7554-7162. Currículo Lattes: https://lattes.cnpq.br/1499179887748736.

[2] Mestrado em Agronomia – Unicentro; Especialização lato sensu em Nutrição de Ruminantes – Unisep; Graduação em Medicina Veterinária- Unicentro. ORCID: https://orcid.org/0009-0004-3807-9196. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/8212121869202691.

[3] Mestre em Ciência Animal com ênfase em Produtos Biativos; Graduação em Medicina Veterinária. ORCID: https://orcid.org/0000-0003-0344-2173. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/1082860758623781.

[4] Mestre em Ciência Animal – UEL. Especialização Lato sensu em Clínica, Cirurgia e Reprodução de Grandes Animais – UEL; Graduação em medicina veterinária – UEL. ORCID: https://orcid.org/0000-0003-1467-1406. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/6977651873179536.

[5] Mestrado em Produção Sustentável e Saúde Animal – Universidade Estadual de Maringá; Graduação em Medicina Veterinária – Universidade Estadual de Maringá. ORCID: https://orcid.org/0009-0008-9470-1858. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/2377719073084864.

[6] Mestrando, Pós-graduação latu-sensu em Clínica Médica Cirúrgica e Reprodução de Animais de Fazenda; Graduação em Medicina Veterinária. ORCID: https://orcid.org/0009-0000-3697-9597. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/8879830971481243.

[7] Doutorado e Mestrado em Ciência Animal (stricto sensu); Pós-graduação lato sensu em Clínica Médica, Nutrição e Reprodução de Bovinos; Graduação em Medicina Veterinária. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6974-4858. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/9281921957623004.

[8] Doutorado em Ciências da Saúde; Mestrado em Bioenergia; Pós-graduação lato sensu em Gestão Ambiental; Graduação em Ciências Biológicas. ORCID: https://orcid.org/0000-0003-3235-5124. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/6943409173254018.

Contribuição dos autores:

Letícia Obo Andreghetti: Interpretação, redação do trabalho, análise, levantamento bibliográfico e revisão.

Cecilia Aparecida Spada: Interpretação, redação do trabalho, análise, levantamento bibliográfico e revisão.

Bruno Argenton de Barros: Levantamento bibliográfico e revisão.

Gustavo Romero Gonçalves: Levantamento bibliográfico e revisão.

Katuane Regina dos Santos Gabiato de Araújo: Levantamento bibliográfico e revisão.

Carlos Eduardo Bordini Tomaz: Levantamento bibliográfico e revisão.

Denis Vinicius Bonato: Concepção, planejamento, análise e revisão.

Francieli Gesleine Capote Bonato: Concepção, planejamento, análise e revisão.

INFORMAÇÕES SOBRE O MATERIAL

Conflito de interesse:

Os autores não possuem conflito de interesse.

Agradecimentos e Financiamento:

Não possui financiamento.

 Nota:

Os autores utilizaram a Inteligência Artificial ChatGPT (versão não identificada na plataforma) para correção gramatical em algumas partes do texto, como resumo. No entanto, todas as buscas pelos conteúdos e classificação da qualidade dos artigos foram realizadas de maneira autoral.

Informações sobre Direitos Autorais e Licença:

Este é um artigo de Acesso Aberto distribuído sob os termos da Creative Commons Attribution License, que permite uso, distribuição e reprodução irrestritos em qualquer meio, desde que o autor e a fonte originais sejam creditados.

Os nomes e endereços informados nesta revista serão usados exclusivamente para os serviços prestados por esta publicação, não sendo disponibilizados para outras finalidades ou a terceiros.

  • ISSN (versão eletrônica): 2448-0959
  • Licença Creative Commons: Este trabalho está licenciado com uma Licença Creative Commons – Atribuição 4.0 Internacional.

Histórico da Publicação:

Material recebido: 06 de maio de 2024.

Material aprovado pelos pares: 03 de setembro de 2024.

Material editado aprovado pelos autores: 11 de novembro de 2025.

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Letícia Obo Andreghetti

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